25 Jahre ist die Prinzessin Elizabeth (Claire Foy) als sie zur Königin von England gekrönt wird. Nachdem ihr Vater George VI. (Jared Harris) verstarb, liegen die Geschicke nun in der Hand der noch so jungen Herrscherin, die von nun an das berühmteste Königshaus der Welt regiert. Dazu muss sich sich in einer von Männern dominierten Welt der Macht durchsetzen. Von ihrem frisch angetrauten Ehemann Prinz Philip (Matt Smith) erfährt Elizabeth kaum Unterstützung, denn der kann sich nur schwer mit der Machtposition seiner Gattin arrangieren. Und auch mit dem britischen Premierminister Winston Churchill (John Lithgow), mit dem sie fortan das Land regieren muss, bestreitet Elizabeth II. täglich Machtkämpfe.